По завещанию князя Димитрия Ивановича Звенигород в 1389 г. достается его второму сыну Юрию. Официально Юрий является правителем удела вплоть до 1433 г., когда он отбирает у своего племянника Василия II Московский престол. В этом же году он создает свое завещание, которым делит прежде единый удел на три части.

Период, когда Звенигородом и Звенигородским уделом владел второй сын князя Дмитрия Донского Юрий, справедливо называют эпохой наивысшего расцвета города. Именно этому князю все исследователи приписывают и сооружение новых оборонительных укреплений Звенигородского кремля, и возведение Звенигородского Успенского (первоначально Рождественского) собора, и инициативу основания Рождества Богородицы Сторожевской обители, и строительство в ней Рождественского собора, и ктиторство в постройке Троицкого собора Троице-Сергиева монастыря. Для Звенигорода эпоха правления Юрия Дмитриевича – самая яркая страница истории, эпоха единственного в своем роде экономического и культурного расцвета, какого город уже не переживал никогда в последующем. Для постройки соборов в Звенигород приглашаются лучшие бригады зодчих, а для украшения их интерьеров – лучшие артели иконописцев Московской Руси. В это время в Звенигороде стремительно развиваются ремесла и производства – гончарное, кузнечное, ювелирное, проводится выплавка железной руды, обработка меди и кости. Кремль окружают обширные ремесленные посады и слободы, плотность населения в городе и посадах увеличивается.

Около 9 последних лет жизни после смерти старшего брата князь Юрий вел осторожную и успешную борьбу со своим племянником за первенство в Московском княжестве. Дважды после сокрушительных побед над Василием II, в 1433 и 1434 гг., Юрий занимал Москву. Во второй раз, согнав племянника с великого княжения и воссев на нем, Юрий «въскоре» (через два с половиной месяца) скончался, и был похоронен в Московском Архангельском соборе. После его смерти феодальная война была продолжена двумя его сыновьями – Василием Косым и Дмитрием Шемякой.