Вместе с последним завещанием в духовной грамоте князя Дмитрия Донского 1389 года начинается следующий, третий, период древнейшей истории Звенигорода, который во всех публикациях предстает как эпоха наивысшего расцвета города. Этот период связан с правлением в Звенигородском уделе второго (если не учитывать рано скончавшихся сыновей Даниила и Семена) сына Дмитрия Донского – князя Юрия. Именно ему все исследователи приписывают и сооружение новых оборонительных укреплений Звенигородского кремля, и возведение древнейшего из цельно сохранившихся памятников московского зодчества – Звенигородского Успенского собора.

Князь Юрий Звенигородский – удачный полководец и стратег, крестник великого Сергия и сам – основатель и ктитор Сторожевской обители в своем удельном городе, пригласивший в 1398 г. для ее устройства в Звенигород преподобного Савву – ученика духовного собирателя Руси. Архитектурные сокровища Звенигорода, появившиеся в это время, – его городской Успенский (вторая половина 1390-х годов) и монастырский Рождественский (первая четверть XV века) соборы – являются самыми яркими напоминаниями о прошлом Звенигорода. Но не только Звенигорода, а и всего Великого княжества Московского, ставшего фундаментом здания Русского централизованного государства. Чудом сохранившиеся до нас древние звенигородские соборы могут рассказать о раннемосковском зодчестве больше, нежели сама Москва.

Г. В. Попов, замечает, что «архитектурное совершенство, филигранная отточенность деталей и резного декора, гармоническая соразмерность целого» в облике Звенигородского Успенского собора ставит его «как бы в ряд драгоценных ювелирных изделий…». Но это драгоценное изделие ценно, прежде всего, тем, что в его интерьерах сохранились древнейшие фресковые произведения Московской земли, авторство которых большинство специалистов связываело с именем преподобного Андрея Рублева – именем, которое является главным символом эпохи «Русского Возрождения».

После подчинения Звенигорода Москве город на долгое время уходит на второй план в общероссийской истории. В связи с этим последующие два с лишним столетия практически не оставили никаких материальных памятников. Единственным напоминанием о XVI столетии может служить каменный придел монастырского Рождественского собора, построенный и освященный в честь преподобного Саввы Сторожевского. Считается, что этот первый храм в честь Звенигородского чудотворца служит памятником его канонизации на соборе 1547 года, созванного Московским митрополитом Макарием.

Сильное разорение нанесла городу в начале XVII века польско-литовская интервенция. В ее пожарах Звенигород лишился двух монастырей: Воздвиженского – на посаде и Введенского – в некотором удалении от города, потерял множество деревянных храмов и других строений. Превратились в пустые места (пустоши) многие окрестные села и деревни, которые прежде играли важную роль в городской панораме. Значительное сокращение городского населения на несколько столетий вперед определило статус Звенигорода как хозяйственно отсталого города.

В середине XVII в. эту картину нарушает невиданное для города масштабное строительство, развернувшееся в Саввине монастыре благодаря усердию царя Алексея Михайловича. По монаршей воле скромная обитель превращается в подобие каменного града с несколькими церквами, стенами и башнями, царскими хоромами и трапезой. В январе 1652 года царь инициирует обретение из-под спуда мощей основателя монастыря, одаривает обитель драгоценными вкладами и земельными владениями и повелевает отлить для монастырской звонницы знаменитый большой благовестный колокол, который на долгие годы стал символом Звенигорода и позже был запечатлен в его гербе.

В последующие столетия благоволение Тишайшего царя к обители преподобного Саввы стало причиной особого почитания и интереса к ней многочисленных потомков из Российского царствующего дома. По примеру отца в Звенигород на богомолье к чудотворцу совершают многочисленные богомольные выходы цари Феодор, Иоанн и Петр Алексеевичи, а также царевна Софья.